Semences enrobées de pesticides : l’impact sur les Oiseaux

Les semences enrobées de pesticides sont une méthode alternative à l’application de produits phytopharmaceutiques sur les surfaces agricoles. Elles réduisent de manière préventive le recours aux pulvérisations, évitent la destruction d’espèces non-ciblées, l’exposition directe de l’agriculteur et la dispersion de polluants par aérosols. Cependant, certaines graines ne sont pas enfouies lors du semis (0,5 à 9,2 %). Elles restent donc à la surface du sol et sont disponibles pour les espèces granivores.

Cette disponibilité varie de manière saisonnière, en fonction des conditions du sol lors des dates de semis. Mais la répartition sur la surface cultivée est également hétérogène. Le nombre de graines disponibles serait 3,5 fois plus élevé sur les bordures qu’au centre des parcelles. Or ces délimitations, lorsqu’elles sont respectueuses d’un bon état écosystémique du paysage agricole, sont préservées en haies ou en bordures herbacées. Ces écotones sont ainsi favorables à la petite faune, et de facto aux oiseaux granivores. Ces derniers tirent donc potentiellement des semis une ressource alimentaire temporaire mais abondante. Chez la Perdrix rouge, l’ingestion de semences de céréales disponibles en surface peut ainsi représenter jusqu’à 89,3 % de la biomasse consommée (Lopez-Antia et al., 2016) !

De nombreux acteurs, fédérations et associations de chasse ou de protection de la nature, plantent des haies dans les paysages agricoles. Divers plans cynégétiques mettent également localement l’accent sur la restauration des populations de Faisans ou de Perdrix. Or comment l’usage de semences enrobées a-t-elle pu impacter les populations d’oiseaux granivores ? Peut-on facilement relier exposition aux pesticides et taux de survie du petit gibier granivore ? Ces questions méritent cependant d’être posées. Même si désormais la France a banni l’usage de plusieurs insecticides, à l’exception temporaire des betteraviers. Elles permettront aussi de mieux comprendre pourquoi, fin mai 2021, la LPO a porté plainte contre cette filière industrielle.

Réglementation des néonicotinoïdes et semences enrobées

Commençons par un bref rappel de la réglementation actuelle sur les semences enrobées. En France, l’utilisation des produits phytosanitaires s’inscrit dans le plan Phyto du Grenelle de l’Environnement (2007). Depuis le 1er septembre 2018, l’Article L253-8 du Code Rural interdit désormais l’usage de produits phytopharmaceutiques contenant une ou plusieurs substances actives de la famille des néonicotinoïdes. Les substances définies comme néonicotinoïdes par le Décret n° 2018-675 du 30 juillet 2018 sont l’acétamipride, la clothianidine, l’imidaclopride, la thiaclopride et le thiaméthoxame. Les semences traitées comme les pulvérisations sont concernées. Cette interdiction vise à répondre au déclin des insectes pollinisateurs. En effet chez ces derniers, les néonicotinoïdes sons suspectés de provoquer de graves effets létaux et sublétaux (Aseperi et al., 2022).

Seule exception encore possible, les betteraviers bénéficient temporairement d’une dérogation. En effet et en l’absence d’alternative efficace, l’Arrêté du 31 janvier 2022 autorise encore provisoirement l’emploi de semences de betteraves sucrières traitées avec des produits phytopharmaceutiques contenant les substances actives imidaclopride ou thiaméthoxame. Enfin, l’utilisation de ces semences enrobées est déjà bannie du cahier des charges en agriculture biologique.

Pourquoi s’intéresser à l’impact des semences enrobées alors que les traitements considérés les plus dangereux pour l’environnement sont désormais retirés ? Pour deux raisons. D’une part, rappelons que seulement les enrobages à insecticides sont désormais bannis. Il est donc important de se pencher aussi sur la toxicité des enrobages de fongicides. D’autre part, l’imidaclopride, substance active utilisée comme insecticide dans les enrobages fait également l’objet d’une action en justice ; et comme souvent dans ce cas, les communiqués de presse brouille le débat et mérite quelques éclaircissements.

Dynamique des populations d’oiseaux et produits phytopharmaceutiques

Poursuivons avec un rapide état des lieux des connaissances sur les liens entre dynamique des populations d’oiseaux et produits phytopharmaceutiques. Depuis quelques années, le Suivi Temporel des Oiseaux Communs (programme STOC), indicateur de dynamique des espèces aviaires. Ce programme est piloté par le MNHN, la LPO et l’OFB. Il rapporte un déclin d’abondance relative des populations d’oiseaux sentinelles des milieux agricoles. Or, la communauté scientifique suspecte que les pesticides jouer le rôle de cofacteurs négatifs.

STOC
Indicateurs STOC sur l’évolution des populations aviaires selon les milieux.

Les effets indirects connus des pesticides et autres produits phytopharmaceutiques sur les populations d’oiseaux ont récemment été listés dans un rapport de synthèse co-publié par l’INRAe et l’IFREMER. Citons les plus fréquents :

  • Réduction des ressources alimentaires disponibles pour les oiseaux granivores, phytophages ou insectivores ;
  • Perte d’habitats spécifiques par destruction du couvert végétal (effet lié aux produits herbicides) ;
  • Variation des pressions de compétition inter-espèces, ou exposition renforcée aux prédateurs spécifiques et opportunistes.

Le travail le plus délicat consiste à mettre en évidence des causalités directes chez les populations d’oiseaux. La consommation de semences traitées semble être une source importante d’intoxication des oiseaux granivores. Mais les connaissances accumulées sur l’exposition des oiseaux sauvages aux pesticides par cette voie sont encore lacunaires (Tassin de Montaigu & Goulson, 2021).

Comment évaluer la consommation de pesticides des semences enrobées ?

C’est pourquoi, toute nouvelle étude visant à aborder l’étude in situ des effets directs des pesticides sur les populations d’oiseaux en milieux agricoles mérite notre attention. Mais commençon plus modestement par nous interroger sur la quantité de semences ingérées par les oiseaux granivores, et le risque d’empoisonnement en cas d’enrobage par substance actives. Les récents travaux de Tassin de Montaigu et Goulson (2021) permettent d’appréhender l’impact potentiel de ces semences enrobées dans l’alimentation des oiseaux granivores lors des semis. Grâce à l’usage de pièges photographiques, ces chercheurs britanniques on pu mettre en évidence que de nombreuses espèces de gibier à plumes s’alimentent des semences restées en surface. Ces ingestions journalières, quantifiées au cours de l’étude, peuvent donc conduire à l’absorption d’importantes doses de pesticides s’il s’agit de semences enrobées !

La masse journalière de graines consommées a pu être estimée précisément pour six espèces granivores ou omnivores. A partir de la Pesticide Properties Database (éditée par l’Université de Hertfordshire), ces chercheurs ont pu relier la consommation journalière à l’équivalent ingéré de pesticides selon vingt types différents d’enrobages de pesticides. Bien entendu, la dangerosité varie selon les pesticides employés. Pour cela, les chercheurs ont aussi pris en compte un indicateur de référence en toxicologie, la DL50.

Principe de la DL50 en toxicologie

Mais que signifie ce sigle si souvent employé lorsqu’on aborde la dangerosité des pesticides ? La dose létale médiane à 50% ou DL50 est une valeur de référence, permettant de mesurer la toxicité potentielle d’une substance chimique. Son principe de raisonnement est simple. La DL50 correspond à la dose médiane, selon les essais réalisés en laboratoire, ayant mené à la mort de 50% des individus du groupe d’animaux testés. Cette dose s’applique statistiquement à une population, mais elle permet de rendre compte de la dangerosité d’une substance chimique. En effet, plus la DL50 est basse, plus la substance est considérée comme dangereuse. L’unité employée (mg/kg) est également importante, il s’agit de la masse de substance ingérée par kilogramme de masse corporelle. La DL50 permet donc de calculer la dose-seuil selon le poids de l’individu.

En toxicologie, les essais les plus fréquemment réalisés sont des DL50 sur des rats. Mais il est possible de varier le pourcentage, selon l’étude retenue : on peut ainsi calculer des DL25, des DL70, etc. Le choix du modèle d’étude varie aussi en écotoxicologue selon le taxon étudié. L’article soumis par de Tassin de Montaigu et Goulson (2021) rapporte ainsi les DL50 médians obtenus en laboratoire sur différentes espèces d’oiseaux granivores des milieux agricoles. Enfin, si notre sujet d’étude avait concerné des espèces aquatiques, un autre indicateur appelé CL50 (ou concentration létale médiane) nous aurait été bien plus utile, le raisonnement restant globalement le même.

Perdrix rouge
Perdrix rouge – Photographie : Guillaume Calu

Des semences enrobées potentiellement dangereuses en une ingestion quotidienne

Premier constat tiré de ces travaux, les enrobés de fongicides sont nettement moins dangereux que les enrobés d’insecticides. Dans le cas de semences enrobées au fludioxonil (fongicide), la même masse de graines quotidiennes ingérées chez trois gibiers à plumes, le Faisan de Colchide, le Pigeon ramier et la Perdrix rouge, représente moins de 1% de la quantité requise pour atteindre la DL50 due cette substance active chez ces espèces. Cependant, pour les enrobés aux néonicotinoïdes, la donne change radicalement. L’ingestion journalière équivalente de graines enrobées d’imidaclopride, un insecticide néonicotinoïde, suffit à attendre 62,35 % de la DL50 pour le Faisan de Colchide, 59,2 % pour la Perdrix rouge, et même 125,7 % pour le Pigeon ramier ! Et les chiffres que nous rapportons ici ne se concentrent que sur le petit gibier. Dans le cas des passereaux communs comme le Pinson des arbres, le score atteint même les 370,4 % !

Ces pourcentages varient parce que les DL50 ne sont pas les mêmes d’une substance à l’autre et selon l’espèce étudiée. Chez la Perdrix rouge, la DL50 du fludioxonil est de 1391 mg/kg, tandis que la DL50 de l’imidaclopride est de 25,1 mg/kg. A contrario le Faisan de Colchide est moins sensible à ce fongicide (DL50 = 2680,7 mg/kg) ou à l’imidaclopride (DL50 = 48,4 mg/kg). Il n’en demeure pas moins que la dose de graines ingérée par les oiseaux au cours d’une seule journée d’alimentation suffirait, s’il s’agissait alors de semences traitées, à provoquer des effets létaux et sublétaux pour une partie non négligeable de la population présente. Même si les fongicides sont moins toxiques pour les espèces aviaires, les auteurs notent qu’ils sont appliqués en plus grande quantité que les insecticides, et pourraient ainsi représenter un risque plus fréquent pour les granivores.

Quelques données du réseau SAGIR

L’étude britannique ne réalise pas de suivis toxicologiques directs, mais son estimation d’équivalence de pesticides ingérés pointe l’imidaclopride parmi les enrobages potentiellement les plus dangereux. Un constat confirmé en partie par une précédente étude de données du réseau SAGIR entre 1995 et 2014 (Millot et al., 2017). Le constat de départ était similaire : les preuves d’effets directs in situ sont insuffisantes; il est donc crucial d’identifier des mortalités ou morbidités permettant d’établir une causalité avec l’ingestion directe d’imidaclopride. Les auteurs rapportent 734 cas d’animaux morts ou moribonds compatibles avec des semences enrobées. Les principales espèces retrouvées étant des Perdrix grises et des Pigeons (bisets domestiques, ramiers et colombins).

L’approche diagnostique par comportement des individus moribonds, l’autopsie des cadavres et les analyses toxicologique leur ont permis d’estimer un degré de fiabilité des diagnostics retenus. Par exemple, l’absence de lésions externes lors de l’examen initial, ou la présence des lésions non spécifiques (comme une congestion généralisée) ou d’organes précis à l’autopsie chez des oiseaux en bon état corporel peuvent être des signes non-spécifiques d’un empoisonnement aux pesticides. Les troubles nerveux d’oiseaux moribonds peuvent aussi être compatibles avec un empoisonnement à l’imidaclopride. Au final, plus de 70 % des cas de mortalités sont vraisemblablement liés à des intoxications aux semences enrobées et seraient survenus principalement lors des semis de céréales d’automne. Les auteurs classent leurs diagnostics posés pour chaque cas d’intoxication par des enrobés d’imidaclopride selon trois degrés de fiabilité. Très probable dans 21% des cas, probable dans 49% des cas et possible dans 30 % restants.

Des résultats récents suspectent un lien direct d’empoisonnement

Le bannissement de ces substances semble définitif en France. Pour autant, le retour des néonicotinoïdes fait encore débat dans la mesure où les alternatives phytopharmaceutiques ne répondent pas toujours aux exigences des agriculteurs. Le retour des enrobés aux néonicotinoïdes ne serait pas pour autant sans conséquences sur le gibier à plumes, si l’on en croit de récentes études approfondissant la recherche d’effets directs. Lennon et al. (2020a) rapportent qu’après semis de blé d’hiver enrobé de clothianidine (un néonicotinoïde), la présence de cet insecticide était détectée dans le sang de 50 % des oiseaux (abondance relative) et 32 % des espèces (richesse spécifique) fréquentant ces parcelles.

Figurent dans la liste le Pigeon ramier, la Perdrix rouge et le Faisan de Colchide. Dans une seconde étude, la même équipe se concentre uniquement sur le gibier à plumes (Faisan de Colchide, Pigeon ramier, Perdrix grise et rouge). Lennon et al. (2020b) notent à nouveau une augmentation des teneurs sanguines en clothianidine lors de semis d’enrobés de blé d’hiver. Les pourcentages d’individus positifs bondissent même de 6% avant semis à 89 % après semis ! Lennon et al. (2020b) signalent cependant un déclin des concentrations sanguines en clothianidine au bout de deux à quatre semaines après semis, l’empoisonnement serait donc réversible. Si le gibier ne semble pas varier en poids durant cette période, le taux de parasites fécaux augmente avec l’accumulation de pesticides dans le foie. Ce qui pourrait être un signe d’effet sublétal directement observé in situ.

Une prise de conscience du monde cynégétique ?

Cette lecture bibliographique n’est pas là pour jeter la pierre au monde agricole, loin de là. L’usage de produits phytopharmaceutiques répond avant tout à des contraintes agronomiques. Il faut aussi les prendre en compte dans cette équation agro-environnementale. Mais alors que se précise un possible lien direct encore semences enrobées et empoisonnement du gibier à plumes, l’impact de ces substances actives sur la faune sauvage pose tout de même question. Lennon et al. (2019) concluaient dans une précédente étude que, bien qu’il ne soit pas possible d’attribuer un effet générique de l’exposition alimentaire aux néonicotinoïdes sur les populations d’oiseaux agricoles, trois espèces-clés y seraient significativement sensibles : le Moineau domestique, l’Alouette des champs et la Perdrix rouge.

Au vu de la littérature scientifique consultée, nous ne pouvons que nous réjouir de l’interdiction récente de l’imidaclopride. Mais ces données donnent également matière à réfléchir. Dans quelle mesure pouvons-nous spéculer que ces enrobés aient pu entraîner un effet négatif dans la restauration de certaines populations d’intérêt cynégétique ? Rappelons cependant que les données sont encore parcellaires à ce stade. Or seule la recherche scientifique demeure à même de jouer le rôle légitime de lanceur d’alerte. Aussi, les scientifiques et vétérinaires en charge de ces travaux sur le terrain tout comme les participants au réseau SAGIR sont les héritiers du combat mené par Rachel Carson dans son ouvrage « Printemps silencieux ».

La LPO assigne devant les tribunaux les acteurs du secteur industriel

La polémique se porte désormais devant les tribunaux. Dans un communiqué de presse publié le 21 mai 2021, la LPO annonçait assigner les principaux acteurs industriels de l’imidaclopride devant le Tribunal judiciaire de Lyon. L’association de protection de la nature avance que « 6 graines suffisent à tuer instantanément une Perdrix grise ». La LPO s’appuie pour cela sur les travaux de Gibbons et al., 2015. Qu’en est-il exactement ? En réalité, Gibbons et al. (2015) n’affirment pas exactement cela : « l’ingestion de seulement 6 et 1,5 graines [enrobées d’imidaclopride] aurait 50 % de chances de tuer respectivement une perdrix et un moineau en quête de nourriture ». La bibliographie consultée indique aussi que l’ingestion de seulement six graines de betterave enrobées d’imidaclopride suffit à atteindre la DL50 chez une perdrix grise d’environ 390 g (Millot et al., 2017). Pour autant, la DL50 n’est pas synonyme de mort foudroyante.

Rappelons que pour cet indicateur toxicologique, l’unité a son importance. Il s’agit d’une masse de substance ingérée par unité de masse corporelle. Pour l’imidaclopride, la DL50 étant de 13,9 mg/kg chez la Perdrix grise (Gibbons et al., 2015). Il faut 13,9*0,390 = 5,421 mg de substance ingérée pour que notre perdrix de 390 g atteigne ce DL50 médian. Ce chiffre n’a à première vue rien de fantaisiste. Si l’on compare à l’étude précédemment discutée de Tassin de Montaigu et Goulson (2021), les Perdrix rouges suivies consommaient quotidiennement 50,6 g de grains au sol. Ce qui représente en équivalent d’imidaclopride ingéré 59,2 % de la DL50 !

Cependant, la DL50 postule que la probabilité de décéder des effets toxiques d’une telle substance est de 50%. Le raisonnement se fait donc pour un groupe, plus que pour un individu. Imaginons que lors d’une expérience en laboratoire, un groupe de 12 perdrix la dose de 5,421 mg d’imidaclopride chacune. Alors nous risquons (espérance statistique) d’entraîner la mort de 12*0,5 = 6 perdrix. De plus, la courbe de relation dose-effet n’étant pas une relation linéaire. L’équivalence pour la Perdrix rouge (59,2 % de la DL50) n’est donc pas comparable directement. Cela nuance fortement les propos de la LPO mais n’enlève rien au constat sur la dangerosité de l’insecticide. Oui, les semences enrobées d’imidaclopride interrogent sur la santé physiologique des oiseaux granivores les consommant après semis !

Conclusion

La recherche d’effets directs in situ des semences enrobées de pesticides peut sembler désormais inutile. En effet, les molécules considérées comme les plus toxiques sont désormais pratiquement bannies de la réglementation française. Cependant, l’impact des semences enrobées sur la santé physiologique des populations d’oiseaux granivores est suspecté depuis de nombreuses années,. Cette contamination du milieu naturel est une cause possible du déclin des oiseaux agricoles.

De plus, les corrélations entre intoxication des oiseaux granivores et perte de fitness renforcent cette hypothèse et interroge a posteriori. Dans quelle mesure ce cofacteur aurait-il pu contribuer à l’échec de certains plans cynégétiques locaux de réintroduction? Le retrait de ces semences permettra peut-être d’apporter quelques réponses. Néanmoins, la complexité multifactorielle du déclin des oiseaux en milieu agricole risque de cacher les effets positifs de cette suspension. L’abandon des pesticides de synthèse n’est hélas nullement une garantie de prompt rétablissement des populations campagnardes les plus vulnérables…

Bibliographie

Aseperi, A.K.; Busquets, R.; Cheung, P.C.W.; Hooda, P.S.; Barker, J. (2022) Fate of Neonicotinoids in the Environment: Why Bees Are Threatened. In: The Handbook of Environmental Chemistry. Springer, Berlin, Heidelberg.

Gibbons, D.; Morrissey, C.; Mineau, P. (2015). A review of the direct and indirect effects of neonicotinoids and fipronil on vertebrate wildlife. Environmental Science and Pollution Research, 22:103-118.

Lennon, R.J.; Isaac, N.J.B.; Shore, R.F.; Peach, W.J.; Dunn, J.C.; Pereira, M.G.; Arnold, K.E.; Garthwaite, D.; Brown, C.D. (2019). Using long-term datasets to assess the impacts of dietary exposure to neonicotinoids on farmland bird populations in England. Plos One, 14(10): e0223093.

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Lennon, R.J.; Shore, R.F.; Pereira M.G.; Peach, W.J.; Dunn, J.C.; Arnold, K.E.; Brown, C.D. (2020b).High prevalence of the neonicotinoid clothianidin in liver and plasma samples collected from gamebirds during autumn sowing. Science of the Total Environment, 742, 140493.

Lopez-Antia, A.; Feliu, J.; Camarero, P.R.; Ortiz-Santaliestra, M.E.; Mateo, R. (2016). Risk assessment of pesticide seed treatment for farmland birds using refined field data. Journal of Applied Ecology, 53(5), 1373-1381.

Millot, F.; Decors, A.; Mastain, O.; Quintaine, T.; Berny, P.; Vey, D.; Lasseur, R.; Bro, E. (2017). Field evidence of bird poisonings by imidacloprid-treated seeds : a review of incidents reported by the French SAGIR network from 1995 to 2014. Environmental Science and Pollution Research, 24, 5469-5485.

Tassin de Montaigu, C.; Goulson, D. (2021). Field evidence of UK wild bird exposure to fludioxonil and extrapolation to other pesticides used as seed treatments. Environmental Science and Pollution Research, 29 22151-22162.

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